神社の創立は不明であるが、10世紀ごろに編纂された『美濃国神名帳』に、「正六位上　真木倉明神」の記載があり、その頃にはすでに存在していたことが確認できる。祭神は御手洗姫命・天稚彦鎌命・下照比売命・須世理姫命・味鋤高彦根命・大国主命の６柱で、、中・近世は甲六社大明神あるいは六所大名神社と称していた。ただし、祭神に関しては、戸隠大明神・天照皇大神・豊受皇大神・大聖不動尊・秋葉大権現・牛頭天王神の斎鎮降神遷宮に関する慶応3年10月の木札もある。明治4年5月、名古屋藩庁社寺方から『美濃国神名帳』所蔵の真木倉神社である旨の文書を受け、以後この古名に復した。